У Даррена есть сын Генри от Рейчел Вайс, с которой он жил в гражданском браке 9 лет.
Аронофски родился в Бруклине (Нью-Йорк) в семье школьных учителей Абрахама и Шарлотты Аронофски. Его отец преподавал естественные науки и был деканом средней школы Бушвика.
Аронофски окончил среднюю школу Эдварда Мэроу (Нью-Йорк). После окончания школы он в течение 6 месяцев путешествовал по Ближнему Востоку, Европе и Гватемале, а в 1987 году поступил в Гарвардский университет, где изучал антропологию, кино и анимацию. В 1991 он окончил Гарвард, получив степень бакалавра искусств с отличием.